Изменения низкочастотного альфа-ритма электроэнцефалограммы как показатель степени восстановления психомоторной деятельности при спонтанном пробуждении от дневного сна

Рис. 1. Распределение характеристик всех испытуемых и тех, данные которых отобрали для исследования ЭЭГ при пробуждении:

Результаты ANOVA RM для спектральных характеристик низкочастотного альфа-ритма по всем отведениям ЭЭГ суммарно и в отдельности

Рис. 2. Спектральные характеристики низкочастотного альфа-ритма суммарно по всем отведениям ЭЭГ при разных уровнях восстановления возобновления психомоторного теста после спонтанного пробуждения от дневного сна из второй его стадии

Рис. 3. Спектральные характеристики низкочастотного альфа-ритма F3, F7, C3 и O1 отведений ЭЭГ при разных уровнях возобновления выполнения психомоторного теста после спонтанного пробуждения от дневного сна из второй его стадии

К взаимоотношению состояний сна и бодрствования в последнее время проявляют интерес все больше специалистов [1, 2]. В полисомнографических исследованиях во время засыпания, пробуждения и на разных стадиях ночного сна изучаются активационные паттерны: при пассивном мониторинге [3] и вызванные с помощью стимуляции, преимущественно звуковой [4]. В качестве методического приема в работах, касающихся перехода из бодрствования в сон, используется продолжительная когнитивная деятельность (монотония) [5, 6]. Если процесс засыпания и его нейрофизиологические корреляты с точки зрения отмечаемых при этом изменений эффективности деятельности активно изучаются [7, 8], то пробуждение привлекает существенно меньше внимания.

Мы начали исследовать переходные состояния от сна к бодрствованию [9] с помощью психомоторного теста [7, 10]. Он состоит из чередования паттернов счета про себя от одного до десяти с нажатиями на кнопку и без них. Монотонный характер теста вызывает быстрое снижение уровня бодрствования в начале опыта и после спонтанных пробуждений. Это позволяет наблюдать и изучать ряд эпизодов засыпания – пробуждения в течение часового эксперимента во время дневного сна. Появление нажатий на кнопку – поведенческий показатель возобновления деятельности, заторможенной во время сна, дает возможность с определенной точностью (около одной секунды) анализировать изменения в электроэнцефалограмме (ЭЭГ), сопровождающие переходные физиологические и психологические процессы при пробуждении. Кроме того, оно может служить отправной точкой для оценки степени осознанности испытуемым действий, а также для сужения поисков нейрональных коррелятов сознания в переходных процессах от сна к бодрствованию [10].

Наиболее информативным электрофизиологическим показателем переходных процессов цикла «сон – бодрствование» считается изменение характеристик альфа-ритма [9, 11, 12]. Пока его мощность относительно высока, несмотря на увеличение представленности в спектре ЭЭГ медленноволновых составляющих, когнитивная деятельность при засыпании продолжается. Моментом наступления сна считается прекращение деятельности, которому сопутствует резкое снижение мощности в альфа-диапазоне [11–13], а необходимым условием ее спонтанного восстановления в дремотном состоянии – появление альфа-активности в виде альфа-веретен [11].

Цель исследования

Изучить нейрофизиологические корреляты восстановления когнитивной деятельности при пробуждении от дневного сна. Задача – исследовать динамику амплитудных характеристик низкочастотного альфа-ритма ЭЭГ при частичном и полном восстановлении когнитивной деятельности с помощью психомоторного теста при пробуждениях во время дневного сна в целом по всей области отведения и по отдельным областям.

Материал и методы

Исследуемые. Под наблюдением находились 34 человека (26 женщин и восемь мужчин в возрасте от 19 до 22 лет), практически здоровые люди, правши, студенты московских вузов. Все были ознакомлены с процедурой опыта и дали согласие на участие в нем. Исследование соответствовало этическим нормам Хельсинкской декларации Всемирной медицинской ассоциации «Этические принципы проведения научных медицинских исследований с участием человека» с поправками 2000 г. и «Правилам клинической практики в Российской Федерации», утвержденным приказом Минздрава РФ от 19.06.2003 № 266.

Процедура исследования. Непосредственно перед опытом для оценки параметров сна в ночь, предшествующую обследованию, испытуемые заполняли дневник сна [14], а для самооценки дневной сонливости – опросник Каролинской шкалы сонливости. Время эксперимента – с 13:00 до 16:00, продолжительность – от 55 минут до часа. Участники находились в затемненном и звукоизолированном помещении с кушеткой. Комната проветривалась, в ней поддерживалась постоянная комфортная температура.

Испытуемым предлагалось пройти непрерывно-дискретный психомоторный тест [7]. Они должны были считать про себя от одного до десяти, на каждый счет нажимая большим пальцем правой руки на кнопку, которая фиксировалась на указательном пальце той же руки (первая фаза теста). Потом они продолжали считать про себя от одного до десяти, но уже без нажатий (вторая фаза). Чередование счета с нажатиями и без (первая и вторая фазы) продолжалось до тех пор, пока добровольцы не засыпали, или до конца опыта. В случае засыпания и последующего самопроизвольного пробуждения они должны были немедленно возобновить выполнение психомоторного теста. Особо оговаривалось, что после пробуждения необходимо было сначала выполнять счет с нажатием на кнопку (первая фаза) и только потом без нажатия (вторая фаза).

В течение опыта регистрировали ЭЭГ, электроокулограмму, электромиограмму и механограмму нажатий на кнопку, для чего использовалась система Neocortex-Pro («Нейроботикс», Россия). Частота дискретизации – 250 Гц. Полоса пропускания частот – 0,5–70 Гц. ЭЭГ регистрировали с помощью специального шлема с хлорсеребряными электродами, с сопротивлением, не превышающим 5 КОм. Электрическую активность с поверхности головы отводили с помощью 17 электродов, расположенных в соответствии со схемой 10–20% (F3, F4, F7, F8, Fz, C3, C4, Cz, T3, T4, P3, P4, Pz, T5, T6, O1, O2). Отведение ЭЭГ – монополярное, референтный электрод – объединенный ушной.

Перед выполнением психомоторного теста в течение пяти минут записывали ЭЭГ испытуемого в состоянии спокойного бодрствования при закрытых глазах, потом давали инструкцию.

Отбор и анализ данных. Для дальнейшего анализа отбирали данные тех испытуемых, у кого при самопроизвольном пробуждении из второй стадии сна отмечались хотя бы однократные эпизоды полного и частичного возобновления выполнения психомоторного теста.

Под полным восстановлением понимали такое, при котором испытуемый после пробуждения правильно выполнял задание первой фазы теста, то есть нажимал десять раз на кнопку и через промежуток времени, соизмеримый с 10 секундами (вторая фаза, счет без нажатий), нажимал на кнопку не менее одного раза. Случаями частичного восстановления считали те, при которых после первой фазы (осуществленной не полностью или целиком) ждать следующего нажатия приходилось от минуты и более. Благодаря приему повторных наблюдений у одного и того же субъекта при сопоставлении характеристик альфа-ритма, сопровождающего эти разные поведенческие паттерны, удалось избежать влияния на получаемые результаты различий в его мощности, которые присутствуют на ЭЭГ испытуемых.

Если полных и частичных эпизодов возобновления выполнения психомоторного теста у испытуемого было несколько, то выбирали по одному с наибольшей продолжительностью. Этим в определенной степени сближали уровни активации субъекта в эпизодах восстановления деятельности с разной эффективностью после пробуждения. Из анализа таким образом исключались эпизоды с единичными нажатиями и практически отсутствующей при этом широко распространенной по коре альфа-активности в ЭЭГ.

В результате отобрали 14 человек (десять женщин и четверо мужчин). На рисунке 1 показаны характеристики ночного сна и дневной сонливости по группе в целом и у тех, чьи данные использовали для дальнейшей обработки. Отметим, что распределения этих характеристик у отобранных испытуемых практически повторяют по форме распределения группы в целом, что позволяет считать выборку для дальнейшего исследования репрезентативной.

Были проанализированы 40-секундные отрезки записи ЭЭГ, на середину которых приходилось возобновление нажатий на кнопку после второй стадии сна. Для оценки амплитудных изменений электрических колебаний применяли метод анализа вариационных кривых [15]. Предварительно фильтровали отобранные отрезки в диапазоне 7,5–10,5 Гц. Далее на односекундных интервалах со скользящим окном 100 мс и сдвигом 10 мс для каждого отведения определяли функцию вариации и усредняли ее значения. Согласно определению, вариационная кривая – это произведение амплитуды потенциала на его частоту. Однако с учетом малых изменений частотной структуры электрических колебаний на относительно небольшом отрезке времени (одна секунда) можно говорить о ней как о показателе мощностного амплитудного типа [15]. В дальнейшем оказалось, что выбор относительно коротких односекундных интервалов в качестве эпохи анализа при статистической оценке изменений низкочастотного альфа-ритма в данном исследовании практически ничего не дает. Поэтому полученные значения вариационной функции усредняли по две секунды. На результатах это не сказалось, зато сглаженные таким образом кривые на рисунках стали лучше отражать тренды этих изменений.

Полученные амплитудно-мощностные характеристики ЭЭГ анализировали с помощью дисперсионного анализа (ANOVA RM). Рассматривали влияние на них факторов «восстановление деятельности» (два уровня: полное и частичное) и «нажатие на кнопку» (два уровня: до начала нажатий и после).

На каждом интервале времени с помощью парного критерия Стьюдента сравнивали характеристики низкочастотного альфа-ритма в случаях полного и частичного воспроизведения психомоторного теста. Анализировали как усредненные по всем отведениям ЭЭГ спектральные величины, так и каждое отведение в отдельности.

Все результаты получали с использованием поправки Гринхауса – Гессера. Статистические вычисления выполняли с помощью пакета программ SPSS 13.0.

Результаты

Результаты анализа ANOVA RM приведены в таблице. В зависимости от степени восстановления психомоторной деятельности низкочастотный альфа-ритм изменялся по-разному. После начала нажатий при полном восстановлении наблюдалось увеличение его спектральных характеристик, а при частичном восстановлении после небольшого «плато» – уменьшение. Эта ситуация имела место как для спектральных величин, усредненных по всем отведениям (рис. 2), так и для большинства отведений ЭЭГ в отдельности. Значимость результатов росла от лобных к каудальным отведениям (рис. 3, см. таблицу).

Обсуждение результатов

Нейрофизиологические корреляты возобновления выполнения психомоторного теста после периодов дневного сна при пробуждениях существенно различаются в зависимости от характера этого процесса: полного или частичного воспроизведения заданий теста. Исследование суммарной ЭЭГ на 20-секундных отрезках от начала нажатий на кнопку выявило более высокие значения амплитудных характеристик альфа-ритма при полном воспроизведении теста практически во всей эпохе анализа. При частичном воспроизведении альфа-активность относительно быстро снижалась и возвращалась к ранее отмеченному уровню (см. рис. 2). Выраженная синхронизация альфа-ритма, то есть увеличение его мощностных характеристик, – показатель более эффективной когнитивной деятельности [16, 17]. Установлено, что ее улучшение происходит на фоне расширения зоны индуцированной синхронизации альфа-колебаний, особенно низкочастотного диапазона [16].

При анализе результатов, полученных по отдельным отведениям ЭЭГ, обнаружено, что передне-центральные отделы мозга по-разному проявляют себя в процессе инициации и обеспечения полного и частичного восстановления когнитивной деятельности после пробуждения. В отведениях ЭЭГ, соответствующих латеральной префронтальной коре, в случае полноценного выполнения теста отмечался опережающий рост мощности альфа-ритма еще до начала нажатий на кнопку. При частичной реализации заданий теста подобного роста не было (отведения F3 и F7, см. рис. 3). У симметричных им отведений F4 и F8 наблюдалась такая же картина, поэтому мы сочли нецелесообразным приводить их на рисунке.

Известно, что функциональное состояние мозга перед началом деятельности – значимый предиктор ее результатов [18–20]. Латеральная префронтальная кора рассматривается как ключевая структура формирования направленного внимания и нисходящего когнитивного контроля [21, 22]. Ее регулирующая роль при когнитивной деятельности, характеризующаяся ростом синхронизации альфа-колебаний, была показана в экспериментах с участием людей при транскраниальной магнитной стимуляции, временно выключающей отдельные ее участки [23]. Она также играет важную роль в организации рабочей памяти [24, 25]. Отметим, что именно в префронтальной коре у обезьян обнаружена группа нейронов, проявляющих повышенную активность в определенные интервалы межстимульного периода, названного интервал-специфической активностью корковых клеток в девятом поле. По мнению авторов, эти нейроны задействованы как в восприятии, так и в интеграции мультисекундных временных интервалов [26]. Можно предположить, что в период между пробуждением и началом нажатий на кнопку префронтальная кора посредством нисходящих контролирующих влияний принимает участие в актуализации хранящейся в рабочей памяти инструкции и собственно инициации деятельности. Возможно, она задает и длительность так называемой индивидуальной секунды. Она характерна для каждого испытуемого, а ее источником служит внутреннее представление, формирующееся в результате обучения при действии повторяющихся комплексов счета и нажатий на кнопку.

БÓльшая выраженность статистических различий в альфа-активности между ситуациями полного и частичного восстановления выполнения психомоторного теста в центральной области левого полушария по сравнению с правой (отведения С3 и С4, см. таблицу) определяется, как нам представляется, тем, что моторная деятельность в эксперименте осуществлялась правой рукой.

Что касается изучения колебаний уровня сознания при пробуждении, то, по нашему предположению, при полном и частичном восстановлении деятельности при пробуждении степень осознанности испытуемым своих действий различается. Какое место занимает при пробуждении сознание, в какой именно момент оно появляется и каковы его нейрокорреляты – эти вопросы для нас остаются открытыми и побуждают к дальнейшим исследованиям.

Заключение

Полное восстановление когнитивной деятельности после спонтанного пробуждения во время дневного сна сопровождалось выраженным широко распространенным по коре низкочастотным альфа-ритмом. При частичном восстановлении его амплитудные характеристики были существенно ниже и быстро возвращались к периоду, который предшествовал пробуждению. Перед началом выполнения теста с последующим полным воспроизведением его заданий в лобных областях отведения ЭЭГ-мощность низкочастотного альфа-ритма была выше, чем в случаях с частичным воспроизведением. Вероятно, появление этого ритма в лобных областях, опережающее начало психомоторной деятельности, создает условия для полноценного ее возобновления. Мы также предполагаем, что в случаях полного и частичного возобновления когнитивной деятельности при спонтанном пробуждении степень осознанности испытуемым своих действий различается. 

Работа выполнена в рамках госзадания Института высшей нервной деятельности и нейрофизиологии Российской академии наук.