Введение
Клиническое обоснование
Воспалительные заболевания кишечника (ВЗК) – болезнь Крона (БК) и язвенный колит (ЯК) – характеризуются хроническим прогрессирующим течением и развитием инвалидизирующих осложнений у значительной доли пациентов [1]. За последние два десятилетия биологические препараты c таргетным действием – ингибиторы фактора некроза опухоли альфа (анти-ФНО-α: инфликсимаб, адалимумаб, цертолизумаба пэгол), антагонисты α4β7-интегрина (ведолизумаб) и ингибиторы интерлейкинов (ИЛ) 12/23 (устекинумаб) и ИЛ-23 (ризанкизумаб, мирикизумаб) – кардинально изменили тактику ведения ВЗК. Тем не менее первичная потеря ответа на биологическую терапию фиксируется у 20–50% пациентов, а вторичная развивается дополнительно у 30–40% в течение первых лет наблюдения [2].
Отсутствие надежных базальных предикторов ответа часто вынуждает клиницистов принимать решения в условиях значительной неопределенности и эмпирически подбирать терапию методом «проб и ошибок». Клинические характеристики пациентов – возраст, фенотип заболевания, индекс массы тела, уровни С-реактивного белка, альбумина – обладают невысокой предсказательной ценностью [3]. Это обусловливает значительный исследовательский интерес к анализу кишечного микробиома и его метаболитов как потенциальных неинвазивных биомаркеров ответа на терапию [2, 4, 5].
КЦЖК и желчные кислоты как метаболиты кишечной микробиоты
Короткоцепочечные жирные кислоты (КЦЖК) – ацетат (C2), пропионат (C3) и бутират (C4) – синтезируются бутират-продуцирующими микроорганизмами (Faecalibacterium prausnitzii, Roseburia spp., Eubacterium rectale) в процессе ферментации пищевых волокон. Бутират является основным источником энергии для колоноцитов, регулирует активность гистондеацетилаз (HDAC) и подавляет NF-κB-опосредованное воспаление через рецепторы GPR109A и GPR43 [4, 6]. У больных ВЗК с активным воспалением уровни фекальных КЦЖК, в особенности бутирата, значимо снижены по сравнению со здоровыми лицами [7].
Желчные кислоты (ЖК) синтезируются в печени из холестерина и конъюгируются с таурином или глицином. Микробиота трансформирует первичные ЖК (холевая – CA, хенодезоксихолевая – CDCA) во вторичные (дезоксихолевая – DCA, литохолевая – LCA) при участии бактериальных гидролаз желчных солей (BSH) и 7α-дегидроксилаз. Вторичные ЖК обладают самостоятельными противовоспалительными свойствами: активируют ядерный фарнезоидный X-рецептор (FXR) и мембранный рецептор TGR5, ингибируют NF-κB и инфламмасому NLRP3, стимулируют дифференцировку регуляторных Т-лимфоцитов (Treg) [8, 9]. При ВЗК характерно снижение пула вторичных ЖК и повышение соотношения первичных/вторичных ЖК (PBA/SBA), что отражает дисбиоз 7α-дегидроксилирующих бактерий [8, 10].
Состояние доказательной базы и обоснование umbrella review
За период 2017–2026 гг. опубликован ряд систематических обзоров, оценивающих роль метаболомных характеристик в прогнозировании ответа на биологическую терапию. Систематический обзор S. Meade и соавт. включил 28 исследований и выделил КЦЖК-продуцирующие бактерии и ЖК как наиболее перспективные метаболомные предикторы [2]. В систематическом обзоре V. Malinauskiene и соавт., включившем пять исследований по ведолизумабу, продемонстрированы достоверно более высокие базальные уровни бутирата у пациентов, достигших ремиссии [11]. Систематический обзор A.K. Dutta и соавт. на материале 16 исследований у взрослых с БК показал, что микробные параметры, и прежде всего функциональные характеристики КЦЖК-метаболизма, превосходят клинические и биохимические маркеры в прогнозе ответа, а лучшие многопараметрические модели достигают AUC до 0,96 [12]. Крупное проспективное мультиомиксное исследование J.W.J. Lee и соавт., выполненное в 2021 г., выявило микробные и метаболомные детерминанты ответа на анти-ФНО-α, ведолизумаб и устекинумаб [13].
Вместе с тем ни один из доступных обзоров не представляет синтез второго порядка (umbrella review) по КЦЖК и ЖК именно как предиктор биологической терапии с разбивкой по классам препаратов, клиническим фенотипам ВЗК, конечным точкам и интеграцией с концепцией персонализированного выбора терапии. Это определяет актуальность и научную новизну настоящего обзора [14, 15].
Цель – синтезировать и критически оценить доказательства из систематических обзоров, метаанализов и крупных проспективных когорт, свидетельствующие об ассоциации базальных уровней фекальных/сывороточных КЦЖК и ЖК с ответом на биологическую терапию при ВЗК.
В ходе исследования выполняли следующие задачи:
Материал и методы
Тип исследования и стандарты отчетности
Настоящий обзор выполнен в формате обзор систематических обзоров (umbrella review) в соответствии с руководящими положениями JBI Manual for Evidence Synthesis (2024) [16] и главой V Cochrane Handbook [17]. Подготовка и отчетность соответствуют контрольному перечню PRIOR (Preferred Reporting Items for Overviews of Reviews, 27 пунктов, семь разделов) [15] и PRISMA 2020 [14].
Протокол обзора был проспективно зарегистрирован в международном реестре PROSPERO до начала проведения формального скрининга.
Поисковая стратегия
Комплексный поиск выполнен в базах данных: MEDLINE (PubMed), Embase, Cochrane Database of Systematic Reviews (CDSR), Web of Science Core Collection и реестре PROSPERO. Дата финального поиска – июнь 2026 г. Дополнительно проведен поиск «серой» литературы и ручной поиск по спискам литературы включенных обзоров. Поисковые блоки объединялись логическим оператором AND по следующим терминам:
Критерии включения и исключения (Population, Intervention, Comparison, Outcome – PICO)
Критерии отбора сформулированы по схеме PICO и представлены в табл. 1.
Скрининг и отбор исследований
Скрининг заголовков и аннотаций выполняли два независимых рецензента с использованием программных платформ Covidence или Rayyan. Разногласия разрешали путем обсуждения или привлечения мнения третьего рецензента. Результаты отбора представлены в виде PRISMA 2020 Flow Diagram (рис. 1) [14].
Извлечение данных
Данные извлекали два исследователя по стандартизированной форме, включающей: библиографические характеристики обзора (авторы, год, журнал, тип обзора); характеристики первичных исследований (число исследований, совокупное число пациентов, дизайн); тип биомаркера (КЦЖК: бутират/пропионат/ацетат; ЖК: первичные/вторичные; матрица: кал/сыворотка); класс биологического препарата; определение исхода (клиническая/эндоскопическая/биохимическая ремиссия, временна́я точка); меру ассоциации (OR, RR, AUC, SMD, коэффициент корреляции с 95%-ным доверительным интервалом (ДИ)); гетерогенность (I², τ²); метод оценки метаболитов (ГХ-МС, LC-МС/МС, таргетная/нетаргетная метаболомика); конфаундеры и ограничения.
Оценка методологического качества (AMSTAR-2)
Методологическое качество каждого включенного систематического обзора оценивали по инструменту AMSTAR-2 (16 критериев; итоговая оценка: высокое/умеренное/низкое/критически низкое доверие) [18]. AMSTAR-2 применим к систематическим обзорам как рандомизированных, так и нерандомизированных исследований.
Оценка достоверности доказательств (GRADE)
Достоверность совокупного доказательного тела оценивали по системе GRADE применительно к каждому предиктивному сигналу, отдельно для каждого класса биологической терапии, по пяти критериям: риск систематической ошибки, несогласованность, непрямота, неточность и публикационное смещение.
Оценка перекрывания первичных исследований
Для оценки степени перекрывания первичных исследований между включенными обзорами использовали матрицу перекрывания (overlap matrix) с расчетом индекса corrected covered area (CCA) по методологии Pieper и соавт. Интерпретация: 0–5% – слабое перекрывание; 6–10% – умеренное; 11–15% – высокое; > 15% – очень высокое.
Синтез данных
Ввиду прогнозируемой гетерогенности включенных обзоров по методологии, популяциям и исходам применяли преимущественно структурированный нарративный синтез с использованием сводных таблиц. Количественный метаанализ выполняли при наличии достаточной гомогенности (≥ 3 обзора по одному биомаркеру и одному классу терапии); в противном случае применяли метод «подсчета голосов» на основе направления и статистической значимости эффектов.
Результаты
Отбор и характеристика включенных обзоров
Представленный ниже синтез отражает данные доступных систематических обзоров и ключевых проспективных когортных исследований по состоянию на июнь 2026 г. Характеристика ключевых включенных в анализ источников приведена в табл. 2.
КЦЖК как предикторы ответа на биологическую терапию
Ведолизумаб (анти-α4β7-интегрин)
Наиболее убедительные данные о предиктивной роли КЦЖК получены в отношении ведолизумаба. В исследовании J. Liu и соавт. (2023), включенном в обзор V. Malinauskiene и соавт., базальные уровни бутирата (p = 0,024) и изобутирата (p = 0,042) были достоверно выше в группе пациентов с умеренно-тяжелым течением ЯК, достигших ремиссии к 14-й неделе лечения ведолизумабом. Комбинация маркеров Verrucomicrobiota + бутират + изобутират обеспечивала AUC = 0,961 для прогнозирования ранней ремиссии, существенно превосходя предиктивную ценность отдельных клинических параметров [11, 19].
Систематический обзор V. Malinauskiene и соавт. (2025) подтвердил, что повышенные базальные уровни КЦЖК-продуцирующих бактерий (Bifidobacterium longum, B. ovatus, Roseburia inulinivorans) и самих КЦЖК ассоциированы с достижением ремиссии к 14-й неделе ведолизумаб-терапии как у взрослых, так и у детей. Педиатрические пациенты с повышенным базальным присутствием бутират-продуцирующих бактерий демонстрировали значимо более ранний ответ [11]. Эти данные согласуются с результатами проспективного исследования O. Palmieri и соавт. (2024): при ответе на биологическую терапию, в частности на ведолизумаб, отмечалось обогащение КЦЖК-продуцирующими бактериями (Odoribacter, Ruminococcus) и специфическое обогащение Barnesiellaceae и Lachnospiraceae [20].
Вместе с тем проспективное исследование F.M. Prins и соавт. (2024, n = 79, ВДЗ + УСТ) с внешней валидацией (n = 47) не обнаружило достоверных метаболомных предикторов ответа после коррекции на множественные сравнения (FDR). Добавление метаболомных данных к клинической модели повышало AUC лишь незначительно – с 0,71 ± 0,13 до 0,73 ± 0,12. Авторы подчеркивают ключевое ограничение: малый размер выборки и недостаточную статистическую мощность [21].
Анти-ФНО (инфликсимаб, адалимумаб)
В обзоре S. Meade и соавт. (2023) низкие базальные уровни КЦЖК-продуцирующих бактерий (F. prausnitzii, представители семейства Lachnospiraceae, порядка Clostridiales) ассоциировались с первичным отсутствием ответа на анти-ФНО-терапию. Метаболомный анализ показал, что фекальные КЦЖК обеспечивали AUC = 0,81 для прогнозирования ответа на анти-ФНО-терапию, тогда как сывороточные – AUC = 0,74 [2]. Эти наблюдения получили независимое подтверждение в крупной полногеномной (WGS) когорте F.B. Tamburini и соавт. (2024, GARDENIA; n = 287, ЯК): микробиомные модели, в которых ключевую роль играли бактерии F. prausnitzii, превосходили клинические переменные в прогнозе ремиссии при анти-ФНО-терапии и анти-интегриновой терапии; выявлена и новая ассоциация с Flavonifractor plautii [22].
Фармакологическое обоснование: бутират через ингибирование HDAC и активацию GPR109A снижает экспрессию провоспалительных цитокинов (ФНО-α, ИЛ-6, ИЛ-17), уменьшая воспалительную нагрузку и создавая более благоприятную иммунологическую среду для реализации терапевтического эффекта анти-ФНО-терапии. Динамика фекального метаболома при анти-ФНО-терапии характеризуется нормализацией профиля КЦЖК параллельно со снижением воспалительной активности слизистой [6, 7].
Устекинумаб (анти-ИЛ-12/23) и анти-ИЛ-23 препараты
Данных о предиктивной роли КЦЖК при устекинумаб-терапии выявлено значительно меньше. В обзоре S. Meade и соавт. (2023) у ответивших на устекинумаб исходно отмечалось меньшее присутствие Escherichia-Shigella, однако прямых данных о фекальном бутирате как предикторе ответа в систематических обзорах не представлено [2]. Прямые данные о фекальном бутирате/КЦЖК как предикторе ответа на анти-ИЛ-23 препараты (ризанкизумаб, мирикизумаб) в опубликованных систематических обзорах и оригинальных исследованиях по состоянию на июнь 2026 г. отсутствуют, что представляет критический пробел в доказательной базе [5].
Желчные кислоты как предикторы ответа на биологическую терапию
Ведолизумаб
Исследование B. Han и соавт. (2024, Gut Microbes) продемонстрировало ключевую роль желчнокислотного метаболизма в прогнозировании ответа на анти-α4β7 терапию при БК. Долгосрочная ремиссия на ведолизумабе ассоциировалась с персистирующим повышением вторичных ЖК (LCA, DCA) и соответствующих микробных популяций (Lactobacillus, Clostridium spp.). Мультиомиксная интеграция данных продемонстрировала, что изменения желчнокислотного профиля устойчивы на протяжении 54 недель у лиц, достигших клинической ремиссии, что свидетельствует о роли «оси желчных кислот» не только как предиктивного, но и как фармакодинамического биомаркера [3]. Эти данные согласуются с механистическими наблюдениями на гуманизированных мышиных моделях колита, где ось ЖК–FXR/TGR5 определяла ответ на анти-α4β7 терапию [23], и подтверждаются недавними экспериментальными данными X. Lv, B. Han и соавт. (ECCO, 2026) с трансплантацией фекальной микробиоты, показавшими, что CDCA и LCA напрямую активируют FXR и TGR5, улучшая барьерную функцию и усиливая ответ на анти-α4β7 [24].
Анти-ФНО (инфликсимаб)
В мультиомиксном анализе, синтезированном в обзоре S. Meade и соавт., вторичные ЖК обеспечивали AUC = 0,81 как предикторы ответа на анти-ФНО-α [2]. Совокупные данные указывают, что базальный состав кишечной микробиоты (в частности, Bifidobacterium spp.) является критическим детерминантом ответа на анти-ФНО-α, реализуя свое влияние через желчнокислотно-зависимую регуляцию баланса Treg/M1-макрофагов. Дефицит вторичных ЖК у пациентов с низкой численностью бифидобактерий снижает эффективность индукции иммунологической толерантности, необходимой для реализации опосредованной анти-ФНО-α ремиссии [9, 13].
PBA/SBA-соотношение как интегральный биомаркер
В исследовании F.M. Prins и соавт. (2024) логарифмическое соотношение первичных/вторичных ЖК (log PBA/SBA) достоверно различалось у ответивших и не ответивших на терапию (p = 0,035; β = -1,233) при недифференцированном анализе ответа на ведолизумаб + устекинумаб. Этот результат воспроизводит биологическую логику: доминирование первичных ЖК при дефиците 7α-дегидроксилирующих бактерий (Clostridium scindens, представители Lachnospiraceae) отражает глубокий дисбиоз и может указывать на иммунологическую «нечувствительность» к терапии [8, 21].
Желчные кислоты при диагностике ВЗК: контекст предиктивного потенциала
Для понимания контекста предиктивного потенциала ЖК важно учитывать данные об их диагностической точности при ВЗК в целом. Анализ R.H. Xu и соавт. (Medicine, 2024) показал, что классификационная модель, включающая DCA и CDCA, дифференцирует ВЗК от здоровых контролей с AUC = 0,866 (чувствительность 76,3%, специфичность 89,4%); индивидуальный AUC дезоксихолевой кислоты (DCA) составил 0,860 (чувствительность 80,7%, специфичность 82,5%) [10].
Интеграция метаболомных и микробиомных предикторов: данные новейших когорт
Ряд опубликованных в 2024–2025 гг. исследований расширяет доказательную базу за пределы отдельных метаболитов. Результаты многоцентрового проспективного исследования C. Caenepeel и соавт. (2024, Gastroenterology; n = 296) демонстрируют, что индекс дисбиоза и ассоциированные характеристики стула повышают точность прогноза ответа на биологическую терапию при ВЗК [25]. В 10-летней когорте у 90 обследованных лиц модели машинного обучения (random forest) по микробиомным таксонам и метаболическим путям Z.M.A. Al Radi и соавт. (2024) предсказывали интенсификацию терапии (включая потерю ответа на биологическую терапию) с AUC 0,72–0,75 [26]. Проспективное исследование P.J. Martínez González и соавт. (2025) у 150 обследованных лиц, которым выполняли метаболомные исследования сыворотки и мочи методом ядерного магнитного резонанса, выявило 55 потенциальных предиктивных биомаркеров ответа для пяти терапевтических групп, причем среди общих ключевых путей фигурировал метаболизм бутаноата (КЦЖК) [27]. Базовый профиль фекального метаболома при ВЗК и его детерминанты подробно охарактеризованы в работах A. Vich Vila и соавт. [28].
Диагностические характеристики биомаркерных панелей
Сводные данные о диагностической и предиктивной точности биомаркерных панелей представлены в табл. 3 и на рис. 2.
Оценка качества доказательств (AMSTAR-2 / GRADE)
Сводная оценка методологического качества включенных систематических обзоров по AMSTAR-2 приведена в табл. 4, достоверность доказательств по GRADE – в табл. 5 и на рис. 3.
Обсуждение
Главные находки и их клиническое значение
Проведенный синтез свидетельствует о том, что базальный метаболомный профиль по КЦЖК и ЖК несет значимую предиктивную информацию о вероятности ответа на биологическую терапию при ВЗК, хотя уровень доказательности остается умеренным или низким вследствие малых размеров выборок и методологической гетерогенности первичных исследований. Это согласуется с представлениями о роли фекального метаболома как перспективного инструмента стратификации пациентов для персонализированной терапии [7, 29].
Ключевой вывод состоит в том, что предиктивные профили КЦЖК и ЖК не являются универсальными – они специфичны для класса биологического препарата. Анти-α4β7 терапия (ведолизумаб), ингибирующая миграцию эффекторных Т-лимфоцитов в слизистую оболочку, в большей степени зависит от локальной метаболической поддержки через достаточный уровень бутирата и вторичных ЖК, стимулирующих Treg-дифференцировку. Механизм действия анти-ФНО-α-терапии более системен: здесь пул вторичных ЖК важен через регуляцию M1/M2-поляризации макрофагов и формирование иммунологической толерантности слизистой [3, 9, 13].
Интеграция данных: КЦЖК – ЖК – микробиом – иммунный ответ
Доказательная база указывает на тесную биологическую взаимосвязь между осями КЦЖК и ЖК в контексте предикции ответа на терапию (рис. 4). Бутират-продуцирующие бактерии (Roseburia, Faecalibacterium) и 7α-дегидроксилирующие микроорганизмы (Clostridium scindens, представители Lachnospiraceae) принадлежат к смежным экологическим нишам кишечного микробиома. Падение их численности при тяжелом дисбиозе одновременно снижает уровни и КЦЖК, и вторичных ЖК, создавая «двойной иммунологический дефицит», препятствующий полноценному ответу на биологическую терапию [8, 9, 13].
Таурохолевая кислота (TCA) демонстрирует синергизм с КЦЖК в поддержании барьерной функции эпителия и оказывает противовоспалительные эффекты через связывание с TGR5 и стимуляцию синтеза глюкагоноподобного пептида 1 (GLP-1). Это открывает перспективу оценки комбинированного TCA+бутират-индекса как базального биомаркера [8, 16].
Концептуальная модель персонализации биологической терапии
На основании синтезированных данных авторами предлагается концептуальный алгоритм предтерапевтического метаболомного профилирования (рис. 5), включающий три шага. Шаг 1 – базальный метаболомный скрининг: анализ фекального бутирата (ГХ-МС или LC-МС) и PBA/SBA-соотношения (LC-МС/МС-панель). Шаг 2 – стратификация по метаболомному профилю на благоприятный (профиль А: бутират ↑, PBA/SBA ↓), промежуточный (профиль Б) и неблагоприятный (профиль В: бутират ↓, PBA/SBA ↑) с соответствующими терапевтическими рекомендациями. Шаг 3 – динамическая оценка к 6–14-й неделе: персистирующее улучшение бутирата и нормализация PBA/SBA коррелируют с долгосрочной ремиссией, тогда как отсутствие динамики служит ранним маркером потенциальной неудачи терапии. Соответствие метаболомных профилей и клинических рекомендаций представлено в табл. 6. Предложенная модель согласуется со стратегией прецизионной микробиомной терапии [29].
Противоречия в доказательной базе и критический пробел по анти-ИЛ-23
Следует прямо указать на существенное противоречие: исследование F.M. Prins и соавт. (2024) – одно из наиболее методологически строгих из опубликованных (проспективное, с внешней валидацией) – не подтвердило самостоятельной предиктивной ценности микробиома и метаболома сверх клинических факторов. Авторы не смогли воспроизвести ранее опубликованные предиктивные сигналы в независимой когорте, что ставит под сомнение генерализуемость результатов небольших одноцентровых исследований [21]. В качестве основных причин данного противоречия можно выделить:
Отдельного внимания заслуживает критический пробел: по состоянию на июнь 2026 г. в рецензируемой литературе отсутствуют оригинальные данные о КЦЖК, желчных кислотах или метаболоме кишечника как предикторах ответа на ингибиторы ИЛ-23 (ризанкизумаб, мирикизумаб) при ВЗК [5]. Проспективные мультиомиксные программы, включающие пациентов, получающих новые препараты генно-инженерной биологической терапии (например, канадское исследование OPTIMIST), находятся на стадии набора и пока не предоставили результатов [30].
Ограничения настоящего обзора
К ограничениям настоящей работы следует отнести:
Заключение
Настоящий обзор обзоров (umbrella review) систематизирует доказательства предиктивной роли КЦЖК и желчных кислот как метаболомных биомаркеров ответа на биологическую терапию при ВЗК. Совокупность имеющихся данных свидетельствует о биологически обоснованной и потенциально клинически значимой ассоциации между базальным метаболомным профилем и ответом на терапию, однако достоверность этих доказательств остается умеренной/низкой [7].
В результате анализа выявлены наиболее перспективные предиктивные сигналы:
Клиническое внедрение данных подходов требует полного цикла доказательности: проспективное мультицентровое накопление данных → разработка и валидация предиктивного алгоритма → рандомизированное клиническое исследование стратегии выбора препаратов таргетной биологической терапии на основе метаболомного профиля. Этот путь представляется достижимым в перспективе ближайших 5–7 лет при координации усилий международных консорциумов [29, 30].
Протокол исследования зарегистрирован: PROSPERO CRD420261432325.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.
Источник финансирования. Исследование выполнено в рамках гранта РНФ № 26-15-00516.
Уважаемый посетитель uMEDp!
Уведомляем Вас о том, что здесь содержится информация, предназначенная исключительно для специалистов здравоохранения.
Если Вы не являетесь специалистом здравоохранения, администрация не несет ответственности за возможные отрицательные последствия, возникшие в результате самостоятельного использования Вами информации с портала без предварительной консультации с врачом.
Нажимая на кнопку «Войти», Вы подтверждаете, что являетесь врачом или студентом медицинского вуза.